当館のメイン展示のひとつであり、全体の約半分のスペースを占めるヒストリーゾーン。ここでは、日本の鉄道がスタートした明治時代初期から現代まで鉄道技術や鉄道システムの変遷・歴史をそれぞれの時期・テーマごとに紹介しています。御料車６両を含む鉄道車両３６両の実物車両の展示を中心に、当時の貴重な資料や実物車両を縮小して作った精巧な模型などを展示しています。さらに、各エリアの見どころとして、その時代の鉄道の様子がより実感できるよう、当時の鉄道風景を資料や写真をもとに再現した「情景再現」という展示演出もおこなっています。